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Changes in the microbiome of Haeundae beach in summer
Korean J. Microbiol. 2021;57(4):243-248
Published online December 31, 2021
© 2021 The Microbiological Society of Korea.

Taeyoon Eom1 and Yongho Khang2*

1Department of Microbial Biotechnology, Graduate School, Yeungnam University, Gyeonsan 38541, Republic of Korea
2Department of Biotechnology, Yeungnam University, Gyeonsan 38541, Republic of Korea
Correspondence to: E-mail: yhkhluv@gmail.com;
Tel.: +82-53-810-3051
Received September 15, 2021; Revised September 30, 2021; Accepted October 5, 2021.
Abstract
During the summer (June-September), changes in the microbial community structure inhabiting seawater, wet sand, dry sand, and road sand were monitored at Haeundae Beach, South Korea. As results of amplifying 16S rDNA collected from each sample and analyzing the microbial community structure, the OTU and Shannon index were found to have the highest values at wet sand. Actinobacteria and Firmicutes had various types of genus that contained a distribution ratio of 3% or more within each phylum. Bacteroides, Lactobacillus, Clostridium, and Faecalibacterium, related to human fecal microorganisms, distributed only in both seawater and wet sand. Among the possible pathogenic bacteria in Proteobacteria, Legionella species were highly increased in July at wet sand, while Vibrio species appeared high in August at seawater.
Keywords : beach, microbiome, phylum, sand, seawater, summer
Body

여름철에는 많은 관광객들이 해변으로 몰려오기 때문에 생활하수, 생활쓰레기, 미세 플라스틱 등의 배출량이 증가하여 해수욕장의 공중보건에 대한 안전에 문제가 발생할 수 있다. 특히 7월과 8월에는 많은 피서객들이 수영복 상태로 해수욕장의 바닷물이나 해변 모래와 신체 접촉을 하기 때문에 육지 및 해양의 환경 미생물들이 코, 입, 피부를 통하여 인체에 유입되어서 소화기계 또는 호흡기계 질병을 일으킬 가능성이 높다(Weiskerger et al., 2019).

해변은 비나 태풍으로 육지에서 떠내려온 식물들에 의하여 Pseudomonas alcaligenes 같은 병원성 미생물이 모래에 이식될 수 있으며(Suzuki et al., 2021), 갈매기들이 육지의 음식 쓰레기에 존재하는 미생물들을 섭취하고 분변 상태로 배출해서 해변의 모래가 오염이 되기도 한다(Alm et al., 2018). 동물이나 인체 분변 미생물은 해변의 모래 뿐만 아니라, 모래에 섞여 있는 미세 플라스틱에서도 서식하고 있으며(Curren and Leong, 2019), 해변의 모래 속 80~100 cm의 깊은 곳에서도 서식 할 수 있다(Suzuki et al., 2018). 해안에서 분변 미생물들의 오염이 증가할수록 인체 관련 병원성 미생물도 비례적으로 증가하는 것으로 보고되었다(Januário et al., 2019).

해변에서 자주 등장하는 인체 관련 병원성 미생물들은 Pseudomonas, Shigella, Campylobacter, Staphylococcus, Vibrio, Candida 등이 있으며, 기타 피부사상균, 각질균 및 선충류, 또는 adenovirus, norovirus, enterovirus 같은 장 바이러스들이 있다(Sabino et al., 2014; Viji et al., 2019). 이러한 병원성 미생물들은 대부분 해수에 의하여 희석이 되어서 균 수가 많지는 않지만, 극히 적은 양으로도 인간에게 질병을 유발 할 수 있기 때문에, 인간에게 심각한 위험을 초래할 수 있다. 이들의 효과적인 탐지를 위하여 DNA 염기서열을 이용한 분자 마커를 사용하거나(Hughes et al., 2017), 16S rRNA 염기서열을 이용하여 미생물 군집 구조에 대한 종합적인 정보를 파악하고 있다(Weiskerger et al., 2019; Taylor and Kurtz, 2020). 미생물의 16S rRNA와 관련한 생물 정보를 활용하여 국내에서도 경상북도 해수욕장 12곳의 해변 모래에 서식하는 미생물의 군집(Khang, 2014), 울릉도에 있는 항구 8곳의 해수에서 존재하는 미생물의 군집(Khang and Ahn, 2015), 강원도 고성 근해의 500 m 심해에 서식하는 미생물의 군집(Khang, 2013), 울릉도 근해의 1,500 m 심해에 서식하는 미생물의 군집(Kim and Khang, 2012)들의 특성들이 조사되었다. 국내의 해수욕장 중 규모가 가장 큰 부산의 해운대 해수욕장은, 해변의 환경 인자들(조류, 온도, 일사량, 풍속, 강수량, 폐수량, 부유물의 밀도 등)을 고려하여 인체 분변 미생물의 오염 수준을 예측한 것은 발표되었으나(Park et al., 2018), 해운대 해수욕장에 분포하는 미생물 군집의 변화를 조사한 것은 현재까지 알려진 것이 없다. 따라서 본 연구는 해운대 해수욕장에서 1년 중 가장 많은 피서객들이 방문하는 6월부터 9월까지, 피서객들의 활동과 기온의 변화가 해수욕장의 해수와 모래에 서식하는 미생물 군집에 어떤 변화를 초래하게 되는지를 조사하였다.

해운대 해수욕장에서 분포하는 미생물들의 DNA를 추출할 시료는, Fig. 1에서 제시한 바와 같이, 해안에서 약 10 m 떨어진 바다의 표층수 50 (= 5 × 10) ml (A, Seawater), 육지와 바다가 만나는 지점에서 파도에 의하여 항상 해수에 젖어 있는 모래 50 ( = 5 × 10) g (B, Wet sand), 해안선에서 육지 방향으로 약 25 m 들어가서 바다의 파도가 닿지 않으며, 많은 피서객들이 모래와 신체적인 접촉을 하는 마른 모래 50 (= 5 × 10) g (C, Dry sand), 호텔과 상가들이 밀집해 있고, 자동차가 다니는 포장된 도로 주변에 있는 모래 50 (= 5 × 10) g (D, Near road)을 각각 채취하였다. 시료는 2018년 6월 15일, 7월 15일, 8월 15일, 9월 15일의 오후 2시에 처음에 채취한 시료 위치에서 반경 30 m 안의 해수와 모래를 각각 채취하였다. 채취한 모래시료(시료 B, 시료 C, 시료 D)는 멸균된 50 ml 튜브(Falcon)에 담아서 냉장고(2°C)에 보관하고, 해수시료(시료 A)는 냉동고(-20°C)에 보관한 다음, 즉시 마크로젠(Macrogen) 회사에 보내어 DNA 염기서열 분석을 의뢰하였다.

Fig. 1. Sampling sites at Haeundae beach: (A) Seawater; (B) Wet sand; (C) Dry sand; (D) Near road sand.

마크로젠(Macrogen)에서는 DNA Isolation Kit (PowerSoil #12888, MO BIO)를 사용하여 미생물들의 DNA를 추출하였으며, 16S rRNA V3-V4 영역의 341F (5'-TCGTCGGCAGCGTCAGATGTGTATAAGAGACAGCCTACGGGNGGCWGCAG-3')과 805R (5'-GTCTCGTGGGCTCGGAGATGTGT ATAAGAGACAGGACTACHVGGGTATCTAATCC-3') primers를 사용하여 해당하는 DNA 단편들을 증폭한 다음, Illumina sequencing adapters를 붙였다. 최종 PCR 산물은 PicoGreen을 사용하여 정규화(normalization) 및 풀링(pooling)하고, TapeStation DNA screentape D 1000 (Agilent)을 사용하여 라이브러리 크기를 확인한 다음, MiSeqTM 플랫폼(Illumina)을 사용하여 염기서열을 분석하였다.

MiSeq raw data는 인덱스(Index) 서열을 이용하여 시료별로 FASTQ 파일을 생성하였다. 그 다음, SeqPurge 프로그램을 이용하여 어댑터 서열을 제거하고, 두 Read가 겹치는 영역에 대해서 오류 교정(error-correction)을 하였다. 각 시료별로 구분된 paired-end data는 FLASH (1.2.11)를 사용하여 하나의 서열로 조립하였으며, 염기서열이 400 bp 미만인 서열들은 제거하였다. 얻어진 서열은 Operational Taxonomic Unit (OTU) 분석프로그램인 CD-HIT-OTU를 이용하여 sequencing error로 간주되는 낮은 품질의 서열, Ambiguous 서열, Chimera 서열 등을 제거한 후, 97% 이상의 서열 유사성을 갖는 서열끼리 클러스터링(clustering)하여 종 수준의 OTU를 형성하였다. 각 OTU의 대표 서열은 Reference DB (NCBI 16S Microbial)에 BLASTN을 수행하여, 검색된 가장 높은 Subject의 Organism 정보로 Taxonomic Assignment를 수행하였다. DB에 검색된 Best Hit의 Query Coverage가 85% 미만이고, 검색된 영역의 Identity가 85% 미만이면, Taxonomy를 정의하지 않았다. 얻어진 OTU 정보로 QIIME (v1.9)를 이용하여, 다양한 미생물 군집 비교 분석을 수행하였다. 시료내 미생물 군집의 종 다양성 및 균등도를 확인하기 위해, Shannon Index와 Inverse Simpson Index를 구하고, Rarefaction curve와 Chao1값을 통해 alpha diversity (비교 그룹 내 샘플 사이의 다양성 정보)를 구하고, PCoA와 UPGMA tree를 통해 샘플 사이의 유연 관계를 분석하였다.

실험 결과로 얻은 OTU의 평균과 표준오차 값을 비교해보면, Seawater (A)가 118 ± 37.6, Wet sand (B)가 774 ± 224.0, Dry sand (C)가 599 ± 187.2, Near road (D)가 411 ± 54.9로서, 해수에 분포하는 OTU가 가장 낮았고, 젖은 모래에 분포하는 OTU가 가장 높았다(Fig. 2).

Fig. 2. OTU values of all samples.

여름철이 시작하는 6월의 OTU 값을 기준으로 할 때, Seawater (A)에서는 7월과 9월에 OTU 값이 3.9배 증가하였으나, 8월에는 감소하여 6월과 비슷한 수준이었다. Wet sand (B)에서는 7월에 OTU 값이 6.6배 급감하였고, Dry sand (C)와 Near road (D)에서는 8월에 OTU 수가 각각 3.5배와 1.4배 감소하였다. 모든 시료에서 OTU의 감소가 7월과 8월에 나타남에 따라, 여름철의 높은 기상 온도와 많은 피서객들의 활동이 어떠한 형태로든 미생물 군집 구조에 영향을 미친 것으로 판단된다.

미생물군집의 다양성을 보여주는 Shannon index 값을 비교해보면, Seawater (A)에서는 미생물군집의 다양성이 7월에 최고점을 보이다가 9월까지 점차 감소하였다. 그러나 Wet sand (B)에서는 미생물군집의 다양성이 6월부터 9월까지 점차 증가하였다. Dry sand (C)와 Near road (D)에서는, OTU 값의 패턴과 유사하게, 8월에 미생물군집의 다양성이 떨어졌으나, 9월에 다시 증가하였다(Fig. 3).

Fig. 3. Shannon Index of all samples.

시료를 채취한 지역의 미생물 군집에서, 최소 4% 이상의 분포를 보이는 Phylum을 조사한 결과, 토양과 해수의 다양한 환경에서 서식하고 있으나 배양이 어려운 Acidobacteria, 다양한 자연 환경에서 서식하며 생리 활성 물질을 분비하기도 하는 Actinobacteria, 자연 환경을 포함하여 동물과 인체의 내장에서도 존재하는 Bacteroidetes, 인체의 내장을 물론, 내생포자를 만들어서 마른 모래와 같이 건조한 곳에서도 존재하는 Firmicutes, 많은 그람 음성 박테리아를 포함하는 Proteobacteria, 호열성균을 포함하는 Chloroflexi, 습기가 없는 건조한 곳에서도 생존할 수 있는 Deinococcus-Thermus가 선정되었다. 이들 phylum외에도, 광합성으로 에너지를 얻는 Cyanobacteria, 셀룰로즈를 분해하는 반추미생물을 포함하는 Fibrobacteres, 아질산염 산화박테리아를 포함하는 Nitrospirae, 토양, 담수, 해양 등 다양한 자연 환경은 물론 인간의 장내에서도 생존이 가능한 Verrucomicrobi에 속한 미생물들이 일부 검출되었다(자료 미제시).

여름철이 시작되는 6월을 기준점으로 하여, 주요 phylum들의 분포 변화를 비교해보면, Seawater (A)에서는 8월과 9월에 Proteobacteria 15~18% 증가하였고, Bacteroidetes 분포는 감소하였다. Wet sand (B)에서는 7월에 Firmicutes가 11% 증가하였고, 8월과 9월에는 Actinobacteria가 7% 증가하였다. Dry sand (C)에서는 7월에 Firmicutes가 36%로 급격하게 증가하였으며, 9월에는 Proteobacteria가 30% 증가하면서 Bacteroidetes가 그만큼 감소하였다. Near road (D) 모래에서는 7월에 Chloroflexi가 3%, Proteobacteria가 27% 증가하였고, Deinococcus-Thermus는 6월에 비하여 3% 감소하였다. 8월이 되면서 Bacteroidetes 분포가 62%로 급격하게 증가하였고, 9월에는 Acidobacteria가 8% 증가하였다(Fig. 4).

Fig. 4. Phylum-level community structures between June and September, 2018. (A) Seawater, (B) Wet sand, (C) Dry sand, and (D) Near road sand.

해수, 젖은 모래, 마른 모래, 도로변 모래에서 검출된 미생물 자료들을 통합한 결과, 서로 다른 Genus의 종류 수는 Proteobacteria가 가장 많았고, 그 다음이 Bacteroidetes > Firmicutes > Actinobacteria > Chloroflexi > Acidobacteria > Deinococcus-Thermus 순으로 나타났다. 그러나 각 Phylum 중에서 3% 이상의 분포 비율을 보인 Genus의 종류 수는 Actinobacteria와 Firmicutes가 가장 많았고, 그 다음이 Bacteroidetes > Proteobacteria > Acidobacteria 순이었다(Table 1). Proteobacteria는 해수에서 많이 나타난 AlteromonasPseudoalteromona 속이 각각 전체의 24%와 40%의 높은 분포 비율을 차지하였고, 다른 속들은 7% 이하의 분포 비율을 보였다.

Genus-level communities distributed over 3% in each phylum

Phylum Genus
Acidobacteria Aridibacter, Blastocatella, Stenotrophobacter, Thermoanaerobaculum
Actinobacteria Aciditerrimonas, Aeromicrobium, Arthrobacter, Bifidobacterium, Egicoccus, Knoellia, Marmoricola, Nocardioides, Streptomyces
Bacteroidetes Bacteroides, Eudoraea, Gillisia, Gramella, Phaeocystidibacter, Polaribacter, Portibacter, Sabulilitoribacter
Chloroflexi Sphaerobacter, Thermomicrobium
Deinococcus-Thermus Deinococcus, Truepera
Firmicutes Bacillus, Clostridium, Faecalibacterium, Flintibacter, Halobacillus, Limnochorda, Oscillibacter, Pontibacillus, Sporobacter
Proteobacteria Alteromonas, Marinobacter, Marinobacterium Pseudoalteromonas, Sulfitobacter, Thioprofundum, Woeseia


각 Phylum에 속한 Genus의 주요 특징들을 살펴보면, Acidobacteria에 속한 호열성 균주인 Thermoanaerobaculum는 Wet sand (B)에서 7월에 높은 분포 밀도를 보였다.

Actinobacteria에 속하고 인체의 내장에서 발견된(Duranti et al., 2020) Bifidobacterium도 Wet sand (B)에서 7월에 많이 분포하였다. 또한 병원성 미생물인 Candida albicans나 암세포의 증식을 억제하는 생리 활성 물질을 분비하는 것으로 알려진(Ribeiro et al., 2020) Streptomyces는 Wet sand (B)에서 6월, 8월, 9월에 많이 분포하였다. Actinobacteria에 속하며, 영양원이 부족한 빙하에서 발견된 Nocardioides (Liu et al., 2015)와 심해에서 발견된 Arthrobacter (Chang et al., 2007)는 Near road (D) 모래에서 6월~9월 동안 많이 분포하였다.

Bacteroidetes에 속하며, 유기물이 많은 홍해의 퇴적지에서 발견된 Phaeocystidibacter (Zheng et al., 2015)는 Seawater (A)에서 다수 분포하였고, 해양에서 발견된 Gillisia (Lee et al., 2006), 강어귀에서 발견된 Gramella (Park et al., 2015)는 Wet sand (B)와 Dry sand (C)에서 많이 검출되었다. 인체의 장내에서 발견된 Bacteroides (Yoshida et al., 2018; Park et al., 2021)는 Wet sand (B)에서 많이 나타났으며, Near road (D) 모래에서는 Gramella가 많이 분포하였다.

Firmicutes에 속하며, 산소 호흡을 하는 Bacillus, Halobacillus, Pontibacillus는 Dry sand (C)와 Near road (D) 모래에서 넓게 분포하고 있었으며, Oscillibacter는 Wet sand (B)에서 7월에만 다수로 분포하였다.

Chloroflexi에 속하는 Sphaerobacter와 Deinococcus-Thermus에 속하는 Truepera는 모두 Near road (D) 모래에서 6월과 7월에 많이 분포하였다.

Proteobacteria의 Class 별로 비교해보면, 주로 영양원이 풍부한 곳에서 서식하며, 대장균이나 비브리오 등 많은 인간 병원체를 포함하는 Gammaproteobacteria는 Seawater (A), Wet sand (B), Dry sand (C)에서 많이 분포하였다. 이와는 대조적으로 빙하의 얼음이나 깊은 지하 토양과 같이 영양원이 빈약한 곳에서 주로 서식하는 Alphaproteobacteria는 Near road (D) 모래에서 많이 분포하였다(Fig. 5).

Fig. 5. Class-level community structures of Proteobacteria at Haeundae beach.

Wet sand (B)에서는 미생물들의 다양성이 높아서, 동물의 체내에서와 같이 호기성 영역과 혐기성 영역 사이에서 자라며 풍부한 양의 유기 영양소를 필요로 하는 Betaproteobacteria와, 황산염을 최종 전자수용체로 사용하는 Deltaproteobacteria가 각각 8% 분포하였고, 동물의 내장에서 서식하기도 하며 소량의 산소만 필요로 하는 Epsilonproteobacteria도 1% 분포하였다. Near road (D) 모래에서는 특이하게도 포식자 균주인 Bdellovibrio를 포함하는 Oligoflexia가 8% 분포하였다.

Acidobacteria와 Actinobacteria는 해변의 젖은 모래와 마른 모래, 도로변 모래에서는 존재하였으나, 해수에서는 거의 존재하지 않았다. Chloroflexi와 Deinococcus-Thermus는 대부분 도로변의 모래에서 많이 나타났다. 인체 분변 미생물과 연관된 Bacteroidetes 문의 Bacteroides와, Firmicutes 문의 Lactobacillus, Clostridium, Faecalibacterium 등은 해수나 젖은 모래에서만 존재하였고, 마른 모래나 도로변 모래에서는 거의 분포하지 않았다. 인체에 질병을 유발할 가능성이 높은 미생물인 Proteobacteria 문의 Legionella는 젖은 모래에서 7월에 분포가 급증하였고, Vibrio는 해수에서 8월에 분포가 급증하였다. 해안에 비가 내리면, 더 많은 분변 미생물들이 해수와 젖은 모래에서 증식할 수 있어서 피서객들의 특별한 주의가 요구된다(Tomenchok et al., 2020).

해운대 해안에 분포하는 주요 미생물의 Phylum들은 미국 플로리다의 해안(Christensen and Martin, 2017), 멕시코만의 해안(Taylor and Kurtz, 2020), 남아프리카의 해안(Sibanda and Ramganesh, 2021), 바다의 해면(Moitinho-Silva et al., 2017)을 구성하는 주요 미생물의 phylum들과 공통점이 많았다.

적 요

해운대 해수욕장에서 하절기(6~9월) 동안 해수, 젖은 모래, 마른 모래, 도로변 모래에 서식하는 미생물 군집 구조의 변화를 모니터링했다. 각 시료에서 채취한 16S rDNA를 증폭하여 미생물 군집 구조를 분석한 결과, 젖은 모래에서의 OTU 및 Shannon 지수 값이 가장 높았다. Actinobacteria와 Firmicutes는 각 문(phylum) 내에서 3% 이상의 분포 비율을 포함하는 다양한 유형의 속을 가지고 있었다. 인간의 분변 미생물과 관련이 있는 Bacteroides, Lactobacillus, Clostridium, Faecalibacterium은 해수와 젖은 모래에서만 분포하였다. Proteobacteria의 가능한 병원성균 중에서, Legionella는 7월에 젖은 모래에서 높게 증가한 반면, Vibrio는 해수에서 8월에 높게 분포하였다.

Acknowledgments

None.

Conflict of Interest

The authors have no conflict of interest to report.

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